Das Museum wurde 1991 mit einer Dauerausstellung zur Stadtgeschichte eröffnet. Schwerpunkte sind die frühe Besiedlung durch Kelten, Römer und Alamannen, Burg und Stadt Staufen, der Silberbergbau in der Region, die Barockkunst am Beispiel Christian Wenzingers, die Badische Revolution mit der Schlacht um Staufen. Die Ausstellung erinnert ferner an den Schwarzkünstler Doktor Faust, der 1539 in Staufen starb, und an die hier begrabenen Dichter Peter Huchel (gest. 1981) und Erhart Kästner (gest. 1974), die ihre letzten Lebensjahre in Staufen verbrachten.
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